Après leur victoire à la course de la Baleine, les Tikis et les autres Droners aident Whale à installer son système permettant de protéger l'île de Nuï de la montée des eaux. Mais Corto réalise qu'il en faudrait bien plus pour sauver toutes les îles de TerrAqua. Or Whale a déjà conçu la solution mais pour la faire fonctionner il aurait besoin de l'énergie de beaucoup de cristaux Aquae. Une seule personne en possède autant : La Reine Rouille, qui règne sur l'île des Tortues. Pour avoir accès à son coffre-fort et à ses innombrables trésors aquae, les Tikis doivent gagner le Rotor-Punch.

Après la course de qualification, Maroro est bien abîmé et a besoin d'urgence de pièces de rechange. Mais celles-ci ne sont pas disponibles à l'achat sur Tortuga, il faut les gagner lors d'un duel. Lors du duel, il y a un participant invaincu : Tigre Blanc. Étonnamment, il s'avère que sous le masque du tigre se cache quelqu'un que Corto connaît depuis l'époque de la Coupe de la Baleine.

Corto prend la défense de Manta alors que ce dernier subit les moqueries de Pavel. Comprenant que les Tikis ne sont pas les premiers fans des Blizzard Boss, la Reine décide de les mettre en compétition lors de la prochaine course, sortant du jeu La Meute, le concurrent programmé pour cette course. Manta est furieux de voir sa némésis lui échapper mais décide de coacher Corto et de lui apprendre à voler dans le blizzard glacial qui s'est levé sur la piste gelée.

Dans la Galerie de la Reine (au musée royal), Oro découvre un Terra-Suits : un artefact combinaison qui permet aux Aquae de prendre une apparence humaine de Terra. Victime d'une injustice, Oro décide d'utiliser le Terra-Suits. Lorsque les Tikis l'apprennent, ils veulent ramener l'artefact immédiatement. Trop tard, car Ifa a suivi la trace de l'artefact et identifié Corto et Oro comme les voleurs. Ils doivent être jugés et risquent d'être bannis de l'île de la Tortue, mais Mouse trouve une vieille loi et propose un "procès en duel".

Course : Tikis contre Zélites. Circuit : Tortuga. Lors d'une cérémonie officielle des Zélotes, Corto commet une grave erreur et ruine accidentellement un rituel (une relique Aqua qu'Ifa devait livrer à la Reine). Corto est détesté par toute l'ile et ses habitants. Pour se racheter après sa faute, elle doit trouver un moyen de récupérer une relique Aquae au fond de tourbillon de Nurato.

À l'occasion de la fête des Pocamourus, une course spéciale est organisée. Les équipes volent en binôme et le drone doit également être un drone hybride des deux équipes. Corto y voit une opportunité pour se rapprocher de Sun. Malheureusement, elle doit faire équipe avec Manta, et leurs concurrents ne sont autres que Hannah et Sun. La collaboration avec Manta n'est pas facile au début. Mais lorsque Corto et Manta s'entendent enfin bien, tous les autres se moquent d'eux, si bien que l'ambiance se glace à nouveau.

Scarlett annonce la course Royale, un grand classique où tous les concurrents en lice doivent s'affronter sur le circuit de la forêt-carapace. Tout le monde connait les règles sauf les Tikis qui débarquent dans le tournoi. La confiance initiale de Corto s'évanouit lorsqu'elle réalise qu'elle aurait dû conclure une alliance avec une autre équipe. Car c'est bien ce qui caractérise cette course. Mais Corto est suffisamment rusée pour traverser la course seule et se réjouit du bonus royal : Un repas d'Oromos gratuit !

Sur l'ile il existe des courses clandestines organisées et gagnées par le chevalier Aquae. Corto découvre qu'il s'agit de la reine Rouille et lui demande un entrainement pour apprendre une capacité spéciale qui pourrait lui être utile lors des courses de drones. Mais un ennemi l'apprend et veut prendre la place de la reine, Corto et Oro vont devoir ruser pour gagner la course et sauver la reine Rouille.

Une course spéciale est annoncée sur l'île de la Tortue par Scarlett. Une course qui opposera les Tikis et les Faucons. Il s'agit de franchir quatre portes dans quatre environnements différents. Et pour ça, les mecanix de chaque équipe doivent customiser leur drones. En préparant la course, Mouse se lie d'amitié avec Lila, la mecanix des Faucons. Mais ce coup de foudre amical n'est pas du tout du goût de Corto et Hannah.

Sur le circuit de Tortuga, les Tikis battent les Zélotes à plate couture, ce qui fait enrager Ifa, l'ennemi juré de Corto. Scarlett est impressionnée par le talent de Corto et lui dit qu'elle pourrait gagner une place dans sa prestigieuse garde personnelle si elle continue à faire des progrès. Piqué dans son orgueil, Ifa parvient à convaincre Corto d'accomplir une mission très dangereuse, pour plaire à Scarlett : réparer la fuite du réacteur dans la zone interdite.

La prochaine course prend la forme d'une grande partie de cache-cache sous-marine opposant 4 drones Prédateurs et 4 drones Proies ! A son grand désarroi, Corto se retrouve dans l'équipe des proies, en compagnie des Planctons qu'elle estime être des catastrophes ambulantes… mais elle va découvrir que leur différence est une force, et que leurs idées farfelues pourraient bien les mener à la victoire.

Alors qu'Enki reçoit la visite de ses parents, Scarlett en profite pour organiser une course afin de prouver l'existence du légendaire Monkeyvol. Elle est sûr d'avoir un jour aperçu cet animal dont même les deux professeurs émérites n'ont jamais réussi à prouver l'existence. Mais Enki est rapidement jaloux de l'admiration que ses parents portent à l'équipe adverse des Planctons. Ils refusent donc leurs conseils et s'entête dans une stratégie qui ne mène pas les Tikis vers la découverte attendue. Heureusement, il se trouve que Corto et le Monkeyvol partagent le même goût pour les crackers goût oromos.

A force de se trouver au milieu de vestiges Aquae, Oro devient nostalgique de son passé et de sa vie oubliée. Il se sent loin de chez lui. Alors qu'ils affrontent les Planctons, Maroro se retrouve bloqué dans la glace. Mais une fois sur les lieux, les Tikis découvrent qu'Oro et Maroro ont disparu : enlevés par un mystérieux fantôme qui hante la zone ? Scarlett leur interdit formellement de se rendre dans cette zone dont elle n'a pas le contrôle. Décidée à porter secours à son ami, Corto s'y rend accompagnée des Tikis et des Planctons. Le fantôme se révèle être Antaboga, Général Aquae en lutte avec Scarlett pour le contrôle du Titan. Il révèle aux Tikis le secret des Planctons et à Oro qu'il n'est pas le seul Aquae coincé loin de chez lui.

Enki découvre qu'un mystérieux sous-marin ayant appartenu à Maximilien von Maelstrom, figure légendaire de l'île des Sirènes, se trouverait dans les profondeurs de Tortuga. Apprenant de Mina que Maximilien est le père du biomimétisme, Enki se prend de passion pour ce sujet et décide d'aider la pilote des Sirènes à retrouver le sous-marin perdu. Tous les deux se rapprochent dans cette quête. Mais Scarlett découvre leur secret, et les met en concurrence à l'occasion d'une course au trésor : le premier qui trouvera le sous-marin pour elle gagnera la course.

Un défi lancé entre Lavinia et Corto prend des proportions que la jeune pilote n'aurait jamais imaginé. Corto se retrouve porte étendard lors d'une course où s'affronteront la vieille génération des « Boomers », Whale, Lavinia et Scarlett à la nouvelle génération de Droners. Ces derniers ont à cœur de faire gagner mais ont plutôt tendance à la noyer sous leurs conseils souvent contradictoires. Heureusement, Enki et Mouse sont toujours là pour soutenir Corto même quand elle se met dans les pires ennuis !

Alors qu'ils affrontent les Blizzards Boss sur le circuit des épaves, Pavel accuse Corto de lui avoir voler Gungnir pour l'obliger à déclarer forfait. Mais les Tikis découvrent que la coupable est en réalité Flora. Pourquoi Miss parfaite aurait-elle commis un acte aussi grave ? La voilà fugitive sur l'île de Tortue. Les Tikis se lancent dans la course et vont comprendre que Flora cherchait en réalité à utiliser le drone des Blizzards Boss pour libérer un animal marin, prisonnier sur le circuit.

Le rêve de Corto se réalise : elle va participer à une course de drone dont le juge sera son idole, le Chef Otaqua. Mais ce dernier se montre extrêmement difficile dans une épreuve de cuisine que les Tikis ne maîtrisent absolument pas. Corto est d'autant plus perdue sur ce qu'elle doit faire qu'Enki et Mouse affichent pour une fois une stratégie opposée. La défaite est proche d'autant que leurs adversaires ont un atout de taille, Pavel se révélant être un cuisto de génie. Heureusement, les Tikis sauront retrouver une stratégie d'équipe.

Lors d'un nouveau tracé de course sur un circuit de la forêt-carapace, Baba se montre particulièrement stressé et provoque l'échec de l'entrainement des Zélotes. Ifa, malgré son amitié pour Baba, s'inquiète de ses performances au sein de l'équipe, serait-il trop vieux ? Mouse soutient Baba et en apprend plus sur son passé et les raisons de sa peur du nouveau tracé de course. Il y a longtemps, Baba a perdu son drone en sauvant Scarlett, alors toute jeune, lors de l'une de ses explorations de l'île de la Tortue. Ayant promis le silence sur l'affaire, Baba ne peut vraiment s'expliquer auprès d'Ifa qui n'en fait qu'à sa tête et se retrouve aux prises avec les mêmes araignées que Baba avait affronté auparavant.

Lors d'une course contre les Tao, Sun, poussé par la compétition décide d'utiliser une attaque pas encore très au point de son drone. Se faisant, il aveugle temporairement Corto. Or les Tikis doivent affronter les Blizzards Boss dans une prochaine course. Comment faire avec Corto qui ne voit plus rien ? Se sentant responsable, Sun décide de lui apprendre à maîtriser la technique du troisième œil qui lui permet de se connecter avec Lotus pour participer aux courses de drones. Mais cette technique repose avant tout sur la maîtrise du zen ce que Corto est loin d'être ! La difficulté la pousse à se brouiller avec Oro et la communication se retrouve coupée par intermittence en pleine course !

Corto impressionne tout le monde par une incroyable victoire sur le fil grâce à son talent de pilote. Mais la prochaine course repose sur les connaissances des ingenerds. Enki aimerait bien mener son équipe vers la victoire mais Corto, persuadée que le pilotage fait « tout » fait perdre un temps précieux à son équipe et commence à user la légendaire patience d'Enki.

Alors qu'ils doivent affronter les Tikis dans une prochaine course, Hannah rivalise avec Corto. Les deux filles se laissent emporter dans des défis oubliant même l'entrainement. Kami se laisse emporter par l'attitude d'Hannah et devient très difficile à contrôler. A tel point, qu'Hannah remet en question sa capacité à piloter avec un Génie. Alors qu'elle rend Kami à Whale, la rupture entre la pilote et le Génie est consommée mais c'était sans compter sur les Tikis qui auront à cœur de réconcilier leurs adversaires.

Cette semaine, au lieu d'une course, les Droners s'essaient au BuzzBowl, l'autre sport star de TerrAqua. Et pour pimenter un peu la compétition, Scarlett a prévu des invités surprise : l'équipe Tsunami, dont la pilote, Loopi, n'est autre que l'idole de jeunesse de Corto. La seule personne que la pilote des Tikis n'a jamais cru qu'elle pouvait battre.